于应永12年（1405年），由尾张、远江、越前守护的斯波义重筑城。当初是作为尾张守护所下津城的子城而建成，文明8年（1476年）因守护代织田家的内乱而令下津城烧毁，文明10年（1478年），守护所转移到清洲并成为尾张国的中心地。一段时为织田信秀清洲奉行的居城以外及织田宗家的本城，已经作为尾张守护代织田家本城的功能。

织田信秀将据点移到古渡城以后为宗家织田信友的城主、弘治元年（1555年）织田信友被处死，其后信长由那古屋改迁并进行大幅的增筑，成为了织田家本据城。在这十年来，此城成为了信长的居城。于永禄6年（1563年）为了准备攻击美浓国斋藤氏于是信长迁移到小牧山城，以后成为了番城。

天正10年（1582年）本能寺之变导致信长死亡，此为清洲会议的场景，于是次男织田信雄继承了家督。天正14年（1586年）由信雄扩建了二重堀大天守、小天守、书院等。小田原合战后信雄被羽柴秀吉除封，成为羽柴秀次的领土后。文禄4年（1595年）以后为福岛正则的居城。庆长5年（1600年）关原之战东军利用此城作后方据点，战后福岛正则被转封到安艺由德川家康的四男松平忠吉取代、庆长12年（1607年）由家康九男德川义直成为了城主。